NapsterEdit
La 1 iunie 1999, Fanning a lansat un program beta preliminar al Napster și în curând, sute de studenți din Northeastern făceau schimb de muzică. Sean Parker a fost co-fondator.
SnocapEdit
În 2002, Fanning a fost numit la MIT Technology Review TR100 ca unul dintre primii 100 de inovatori din lume cu vârsta sub 35 de ani. În 2003, el a deschis o nouă companie, Snocap, împreună cu Jordan Mendelson (arhitectul principal al lui Napster) și Ron Conway. Compania aspira să fie o piață legitimă pentru mass-media digitală. Totuși, partenerii lor și publicul nu au răspuns Ei bine. Asistența pentru clienți a fost slabă, iar problemele tehnice au fost numeroase. Unul dintre partenerii lor principali, CD Baby, a scris o relatare dură a relației lor. La sfârșitul anului 2007, Snocap a disponibilizat 60% din forța de muncă. ValleyWag a scris un articol pe care Fanning îl avea a părăsit mult Snocap și a început să lucreze la o altă întreprindere, Rupture. Articolul din ValleyWag afirmă că eșecul s-a datorat în mare parte directorului executiv al Snocap, Rusty Rueff, și celui al fostului vicepreședinte inginer Dave Rowley, care „a făcut o mizerie de inginerie înainte de a fi concediat „. Snocap căuta să se vândă singur și rapid. În 2008, au găsit un cumpărător; imeem a achiziționat Snocap într-o vânzare cu foc.
RuptureEdit
Proiectul Rupture a fost anunțat în 2007 cu finanțare inițială, iar CrunchBase notează data la care Shawn a devenit oficial CEO al Rupture a fost 2 octombrie 2007 .
În decembrie 2006, Fanning, împreună cu cofondatorul Jon Baudanza, au dezvoltat Rupture, un instrument de rețea socială conceput pentru a face față sarcinii de a publica profilurile individuale ale jucătorilor într-un spațiu comun și de a facilita comunicarea între World of Jucători Warcraft. Rupture a fost achiziționată ulterior de Electronic Arts pentru 30 de milioane de dolari. Cariera lui Fanning la Electronic Arts a durat scurt, întrucât o rundă de disponibilizări în noiembrie 2009 l-a inclus pe el și echipa sa la Rupture.
PathEdit
La câteva luni după ce Fanning a fost disponibilizat de la Electronic Arts, a început o nouă companie numită Path.com. În ianuarie 2010, Dave Morin a anunțat că va părăsi Facebook, unde era Senior Platform Manager, pentru a se alătura lui Fanning și a deveni CEO la Path.
AirtimeEdit
În 2011, Fanning s-a reunit cu Napster cofondatorul Sean Parker a fondat Airtime.com. Unii dintre investitori sunt Ron Conway, Michael Arrington și Ashton Kutcher. Fanning servește ca CEO și Parker ca președinte executiv.
Airtime a fost lansat în iunie 2012 la un eveniment public dezastruos în care Parker și Fanning au plătit sume uriașe de bani pentru a prezenta celebrități, dar produsul sa prăbușit în mod repetat și, în cele din urmă, nu a funcționat . Greg Sandoval de la CNET a comentat: „Pentru a-și lansa noul start-up, Sean Parker ar fi trebuit să cheltuiască mai puțin din miliardele sale pentru oaspeții celebri și mai mult pentru a-și repara tehnologia.”
Helium SystemsEdit
În 2013, Fanning a fondat Helium Systems împreună cu Amir Haleem și Sean Carey. În decembrie 2014, compania a anunțat că a strâns 16 milioane de dolari în finanțare condusă de Khosla Ventures, cu participarea FirstMark Capital, Digital Garage, Marc Benioff, SV Angel și Slow Ventures, printre altele.