NapsterEdit
1. juni 1999 ga Fanning ut et foreløpig betaprogram av Napster, og snart handlet hundrevis av studenter ved Northeastern musikk. Sean Parker var medstifter.
SnocapEdit
I 2002 ble Fanning kåret til MIT Technology Review TR100 som en av de 100 beste innovatørene i verden under 35 år I 2003 åpnet han et nytt selskap, Snocap, sammen med Jordan Mendelson (Napsters sjefarkitekt) og Ron Conway. Selskapet ønsket å være en legitim markedsplass for digitale medier, men deres partnere og publikum svarte ikke. Vel. Kundesupporten var dårlig, og tekniske problemer var mange. En av deres primære partnere, CD Baby, skrev en skarp beretning om forholdet deres. I slutten av 2007 permitterte Snocap 60% av arbeidsstyrken. ValleyWag skrev en artikkel som Fanning hadde forlot lenge Snocap og begynte å jobbe med en annen satsing, Rupture. ValleyWag-artikkelen uttalte at feilen i stor grad skyldtes Snocaps administrerende direktør Rusty Rueff og den tidligere VP Engineering Dave Rowley, som «gjorde et rot av ingeniørarbeid før han ble sparket «. Snocap ønsket å selge seg raskt. I 2008 fant de en kjøper; imeem kjøpte Snocap i et brannsalg.
RuptureEdit
Rupture-prosjektet ble kunngjort i 2007 med frøfinansiering, og CrunchBase bemerker datoen Shawn offisielt ble administrerende direktør for Rupture var 2. oktober 2007 .
I desember 2006 utviklet Fanning sammen med medstifter Jon Baudanza Rupture, et sosialt nettverksverktøy designet for å håndtere oppgaven med å publisere spillernes individuelle profiler til et felles rom og legge til rette for kommunikasjon mellom World of Warcraft-spillere. Rupture ble senere anskaffet av Electronic Arts for $ 30 millioner. Fannings karriere hos Electronic Arts var kortvarig da en permitteringsrunde i november 2009 inkluderte ham og hans team på Rupture.
PathEdit
Noen måneder etter at Fanning ble permittert fra Electronic Arts, startet han et nytt selskap kalt Path.com. I januar 2010 kunngjorde Dave Morin at han forlater Facebook, hvor han var senior plattformsjef, for å bli med i Fanning og bli administrerende direktør i Path.
AirtimeEdit
I 2011 gjenforenet Fanning seg med Napster medstifter Sean Parker grunnla Airtime.com. Noen av investorene er Ron Conway, Michael Arrington og Ashton Kutcher. Fanning fungerer som administrerende direktør og Parker som administrerende styreleder.
Airtime ble lansert i juni 2012 på en katastrofal offentlig begivenhet der Parker og Fanning betalte enorme mengder penger for å ha kjendiser til stede, men produktet gjentatte ganger krasjet og til slutt ikke fungerte . Greg Sandoval fra CNET kommenterte: «For å starte sin nye oppstart, burde Sean Parker ha brukt mindre av sine milliarder på kjendisgjester og mer av det på å fikse teknologien hans.»
Helium SystemsEdit
I 2013 grunnla Fanning Helium Systems sammen med Amir Haleem og Sean Carey. I desember 2014 kunngjorde selskapet at det har samlet inn 16 millioner dollar i finansiering ledet av Khosla Ventures, med deltakelse fra blant annet FirstMark Capital, Digital Garage, Marc Benioff, SV Angel og Slow Ventures.