NapsterEdit
Den 1. juni 1999 udgav Fanning et foreløbigt betaprogram af Napster, og snart handlede hundreder af universitetsstuderende ved Northeastern musik. Sean Parker var medstifter.
SnocapEdit
I 2002 blev Fanning udnævnt til MIT Technology Review TR100 som en af de 100 største innovatorer i verden under 35 år I 2003 åbnede han et nyt firma, Snocap sammen med Jordan Mendelson (Napsters chefarkitekt) og Ron Conway. Virksomheden stræbte efter at være en legitim markedsplads for digitale medier. Deres partnere og offentligheden svarede imidlertid ikke godt. Kundesupport var dårlig, og tekniske problemer var adskillige. En af deres primære partnere, CD Baby, skrev en skarp beretning om deres forhold. I slutningen af 2007 afskedigede Snocap 60% af arbejdsstyrken. ValleyWag skrev en artikel, som Fanning havde forlod længe Snocap og begyndte at arbejde på en anden satsning, Rupture. ValleyWag-artiklen sagde, at fiaskoen i vid udstrækning skyldtes Snocaps CEO Rusty Rueff og den tidligere VP Engineering Dave Rowley, der “lavede et rod af ingeniørarbejde, før han blev fyret “. Snocap ønskede at sælge sig selv og hurtigt. I 2008 fandt de en køber; imeem erhvervede Snocap i et brandsalg.
RuptureEdit
Rupture-projektet blev annonceret i 2007 med frøfinansiering, og CrunchBase bemærker datoen, da Shawn officielt blev administrerende direktør for Rupture, var 2. oktober 2007 .
I december 2006 udviklede Fanning sammen med medstifter Jon Baudanza Rupture, et socialt netværksværktøj designet til at håndtere opgaven med at udgive gamers individuelle profiler til et fælles rum og lette kommunikationen mellem World of Warcraft-spillere. Rupture blev senere erhvervet af Electronic Arts for $ 30 millioner. Fannings karriere hos Electronic Arts var kortvarig, da en runde med fyringer i november 2009 inkluderede ham og hans team ved Rupture.
PathEdit
Et par måneder efter, at Fanning blev fyret fra Electronic Arts, startede han et nyt firma kaldet Path.com. I januar 2010 meddelte Dave Morin, at han forlod Facebook, hvor han var Senior Platform Manager, for at slutte sig til Fanning og blive administrerende direktør på Path.
AirtimeEdit
I 2011 genforenede Fanning sig med Napster medstifter Sean Parker grundede Airtime.com. Nogle af investorerne er Ron Conway, Michael Arrington og Ashton Kutcher. Fanning fungerer som CEO og Parker som administrerende formand.
Airtime blev lanceret i juni 2012 ved en katastrofal offentlig begivenhed, hvor Parker og Fanning betalte enorme beløb for at have berømtheder til stede, men produktet gentagne gange styrtede ned og i sidste ende ikke fungerede . Greg Sandoval fra CNET kommenterede: “For at starte sin nye opstart skulle Sean Parker have brugt mindre af sine milliarder på berømthedsgæster og mere af det på at rette op på hans teknologi.”
Helium SystemsEdit
I 2013 grundlagde Fanning Helium Systems sammen med Amir Haleem og Sean Carey. I december 2014 meddelte virksomheden, at det har samlet 16 millioner dollars i finansiering ledet af Khosla Ventures med deltagelse af blandt andet FirstMark Capital, Digital Garage, Marc Benioff, SV Angel og Slow Ventures.